Một chuyến bay khai trương từ Moscow đến Tashkent được thực hiện ngày 26 tháng 12 năm 1980, nhưng hoạt động dịch vụ thực sự chỉ diễn ra sau ngày 1 tháng 2 năm 1981. Aeroflot đầu tiên sử dụng Il-86 trên các đường bay nội địa đông đúc. Các tuyến bay ngoại quốc chỉ bắt đầu vào tháng 6 năm 1981 đến Đông Âu và các thành phố lớn ở Tây Âu.

Năm 1987 Radio Moscow đã thông báo rằng Aeroflot "phản đối sự thay đổi" xuống phi đội ba người.[69][70] Vul'fov, A, ibid., thông báo rằng chiếc máy bay này tiếp tục hoạt động với phi đội bốn người. Các hoa tiêu, là nhân vật của chiếc ghế tranh cãi (không có thiết bị), tiếp tục không chắc chắn về vị trí của mình chỉ quan sát các dụng cụ của phi công và đọc các chỉ số (dù các bộ tổng hợp âm thanh đã được lắp đặt). Hoạt động của những chiếc máy bay chở khách Tu-154 Liên xô tương tự sử dụng bốn hay năm người trong khoang lái, dù các bến ử dụng nước ngoài chỉ sử dụng ba người.

Từ năm 1982 Aeroflot đưa Il-86 vào hoạt động thường xuyên trên đường bay Moscow tới La Habana qua Shannon và Gander, "có lẽ với chất tải hạn chế hay với bình dầu phụ."[71] Các chuyến bay tầm xa khác của Il-86 là tới Buenos Aires, Montevideo và Lima và Rio de Janeiro và Sao Paulo qua Sal Island.

Sau sự sụp đổ của Liên bang Xô viết năm 1991, các hãng hàng không địa phương xuất hiện ở 15 nước cộng hoà kế tục. Những chiếc Il-86 hoạt động trong bộ máy Aeroflot ("Ban giám đốc") tại các quốc gia đó chiếm những chiếc máy bay hãng của nước mình và nhiều chiếc đã bị bán.

Từ tháng 4 năm 2002, Liên minh châu Âu, Hoa Kỳ và hầu hết các quốc gia khác trên thế giới cấm những chiếc máy bay gây nhiều tiếng ồn, gồm cả Il-86. Tới năm 2008, chiếc máy bay này chủ yếu hoạt động tại Liên xô cũ. Tháng 5 năm 2007, 42 chiếc Ilyushin Il-86 vẫn còn hoạt động. Ngày 23 tháng 10 năm 2006, Phó Tổng giám đốc Aeroflot Igor Desyatnichenko nói: "Il-86 sẽ được rút khỏi hoạt động từ ngày 15 tháng 11 bởi nó quá tốn kém để duy trì qua mùa đông và chỉ để hoạt động trong hai hay ba tháng trong mùa hè."[72]

Phiên bản Il-86 chở hàng hiếm khi được sử dụng.[73] Vul'fov (ibid.) lưu ý: "Thank God no civil servant got it into his head to refuse the parallel opportunity offered to passengers of electing to drop their luggage when checking-in at airports. Otherwise, the loading of luggage into the aircraft by passengers would have turned into a proper nightmare lasting hours." The three integral airstairs are used regularly for disembarkation and boarding when the aircraft is docked at remote stands.

Với cầu thang lắp đặt phía trong và khoang bên dưới, chiếc Il-86 được hy vọng sẽ đóng vai trò vận chuyển nhân sự trong các lực lượng không quân Liên xô: "Chiếc Il-86 thân rộng không chỉ có thể chở quân... mà cũng có thể đóng một vai trò căn bản tương lai cho một máy bay chỉ huy và điều khiển trên không phối hợp với các lực lượng thuộc Khối hiệp ước Warszawa."[74] Thực tế, chỉ bốn khung máy bay (c/n 042, 043, 046 và 048, mang số đăng ký dân sự SSSR-86046, '7, '8 và '9) đã được chuyển giao cho Sư đoàn Hàng không Đặc biệt số 8 tại căn cứ quân sự Chkalovsky gần Moscow. Chúng được đặt tên định danh Il-80, Il-87 hay Il-86VKP (tiếng Nga: "ВКП" viết tắt của "воздушный коммандный пост"; chuyển tự: "vozdushniy kommandnyi post" "veh-kah-peh" và có nghĩa "Chỉ huy trên không").

Il-80/Il-86VKP có tên hiệu NATO Camber: tương tự chiếc Il-86 chở khách.